В феврале 1904 года был утвержден «Устав Дербентского тюркского драматического театра», отмечая тем самым появление первого профессионального театра азербайджанцев на территории Российской империи.
Первоначальные артисты не имели специального образования, но обладали естественным талантом — Дурек Абас-Гулу, Хусейн Гулу-Аршад оглы и другие.
В течение разных лет в театре проводились постановки по произведениям дагестанских, азербайджанских, русских и других авторов.
В 1910 году была показана опера Узеира Гаджибекова «Лейли и Меджнун».
К 1920 году, с приходом советской власти, азербайджанский любительский театр был создан при клубе пролетарской молодежи. В 1927 году он стал профессиональным и получил здание клуба. Здание было отремонтировано, но накануне открытия произошел пожар — здание полностью сгорело.
Во время Великой Отечественной войны театр выступал в госпиталях, призывных пунктах и перед солдатами Советской армии.
В 1949 году из-за недостатка финансирования театр был закрыт и переведен в межколхозный статус.
В 1993 году театр был вновь создан, а в 1998 году получил статус государственного.
В настоящее время театром руководит заслуженный работник культуры РД Фирдовуси Аскеров. В труппе — профессиональные артисты разных поколений, которые гастролируют по Дагестану, Азербайджану, Турции и России. В 2022 году они выступали в Хакасии, в 2024 — в Башкортостане, в 2025 — в Узбекистане.
Здание театра многие годы нуждалось в реконструкции. За всю свою историю театр работал в адаптированных помещениях на базе Лезгинского. С 2000-х годов проводились работы по реконструкции здания, но из-за ограниченности финансовых средств строительство было приостановлено с 2008 года.
В 2023 году началась реконструкция здания театра, бывшего кинотеатра «Родина», при поддержке главы Дагестана Сергея Меликова и сенатора Сулеймана Керимова в рамках госпрограммы «Комплексное территориальное развитие Дербента».
